高祖李淵平定京城后，秦王李世民選拔杜如晦為王府兵曹參軍，后改任陜州總管府長史。此時幕府的眾多僚屬調出遷升，秦王為此憂慮。房玄齡說：“調離的人雖多，并不足惜，如晦才是輔佐君王之才。大王若始終掌管藩鎮，尚無關系；若要治理天下，舍棄如晦沒有共建功業的人。”秦王警悟地說：“不是先生指明，我幾乎失去他！”于是奏請朝廷將杜如晦留在幕府。杜隨秦王征戰，常常參與軍事機密。當時政多變故，杜如晦裁決處理事情毫無滯留，同僚一致公認他的才干，無人見出他才能的限度。提升他為陜東道大行臺司勛郎中，封為建平縣男，兼文學館學士。天策府建立后，他任郎中。秦王立為皇太子后，他被授職左庶子，升為兵部尚書，晉封為蔡國公，食邑三千戶，另有益州食邑一千三百戶。
不久，任檢校郎中，代理吏部尚書，總領東宮禁軍，晉位為尚書右仆射，仍兼任吏部職務。
杜如晦與房玄齡共掌朝政，舉薦賢能之士，降級使用不賢者，都各得其職，當時的浩然正氣令人歸心甚深。監察御史陳師合呈獻《拔士論》，稱一個人不可統管數職，暗中諷喻杜如晦等人。太宗李世民說：“玄齡、如晦不是以有功舊臣的身份提拔的，僅因其才能參與治理天下，師合想以此離間我們君臣嗎？”將陳師合貶官至嶺表。
日久之后，杜如晦因病辭職，太宗詔令給他原俸祿在家養病，派來給他治病、探望的人絡繹不絕。到病危時，太宗詔令皇太子前去問候，并親自到他家。杜如晦逝世時，四十六歲。太宗哭喪時極其悲痛，追贈他為開府儀同三司銜。安葬時，加司空銜，謚號“成”。并親筆手詔虞世南撰文刻于石碑，以便記載君主痛悼臣子之意。
某日，太宗吃瓜，瓜味甜美，便留下一半祭奠杜如晦。太宗曾賜給房玄齡黃銀帶，說：“如晦與您一同輔佐我，而今我只見公一人。”泫然淚下說“：相傳鬼神畏懼黃銀。”另取黃銀帶，讓房玄齡送去杜家。后來太宗忽然夢見杜如晦像平素一樣，次日講給房玄齡聽，派他帶著皇帝的膳食前往祭奠。到杜如晦一周年的喪祭日，太宗派宮中女官慰問杜如晦的妻室子女，封地、官宅、官銜、補助亦不取消，皇帝對他家的恩惠禮遇絲毫不減。后來詔令功臣可以世襲，又追贈他密州刺史銜，封地改至萊。
在他任宰相時，天下剛剛平定，臺閣制度、憲令法度，全由房、杜二人討論決定。每次在太宗的處所商議政事，房玄齡必定說“：非如晦來不能籌劃。”等杜如晦來到，又盡都采用房玄齡的計謀。因為杜如晦長于決斷，而房玄齡善于謀，兩人彼此十分了解，因此能夠同心合謀，以輔助太宗。當時人們談到良相，必定房、杜并稱。
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